《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起,以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物,红世之徒,戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说,故事会对第一季的一些伏笔作出解释,并加入不少这个时代的小故事。
一起意外的发生令伊织陷入了困境,所幸得到了一贵和其好友寺谷(小伏伸之 配音)出手相助,才得以平安度过难关,伊织和一贵之间的关系也因此迎来了新的局面。就在两人距离越来越近之时,一贵久违的青梅竹马逸姬(中世明日香 配音)横插一足,对一贵发起了热烈的进攻,伊织因此误会了一贵真正的心意,在悲伤之中,她决心成全一贵和逸姬。