土嘉武里（田中爱美配音）是校园里女神般的存在，成绩优异，运动技能多才多艺。她的性格温和、正直、善良。然而，只有她的哥哥太平（野岛贤二配音）知道，大家眼中耀眼的小布里会瞬间变身为一个穿着仓鼠斗篷、满地打滚、只吃、只睡、只玩的超级职场女孩。
第四个真正的祖先的新战斗已经失去了记忆！！月光下，在小谷城的海滩上醒来，面前有一个穿着修道院服装的白发女孩。终于，我找到了你，小谷城。我叫Yuri Kasti Eira，来自Kazugawa山谷，负责监视你。漂浮在东京以南330公里处，是日本“唯一”的恶魔特区“恩莱岛”。这座古城已经失去了超越其名字的记忆，甚至无法唤起第四只真祖兽的记忆，在茫茫大海中的一个孤岛上，它与新伙伴一起挑战的残酷任务是什么！？
在某个朔夜，犬夜叉一行和妖怪奈落展开最终决战。经过一番艰苦缠斗，他们终于消灭这个邪恶的妖怪，漫长的征战终于告一段落。戈薇短暂回到现代休整，随后再次和犬夜叉、七宝踏上寻找四魂玉碎片的旅程；法师弥勒的风穴消失，他返回寺庙拜祭父亲；珊瑚则和云母四处寻找流浪的弟弟琥珀。 安宁的日子并未持续太久，获得自由的神乐在神无的的指引下，见到被封禁在生命之镜中的神久夜。五十年前，在神久夜的力量下，大地陷入永久的月圆之夜。弥勒的父亲弥苞法师将其封禁。为了解开禁锢，神久夜授意神乐寻找龙头之玉、蓬莱玉枝、佛之石钵、火鼠裘、燕之子安贝等五样宝贝。渴望得到永远自由的神乐心甘情愿为其驱使，甚至向犬夜叉和琥珀发起攻击。为了阻止世界毁灭，犬夜叉一行人重新聚首，向神久夜所在的富士山进发……
